Epistémè - Les pinsons de Darwin : du XIXème au XXIème siècle

Les pinsons de Darwin : du XIXème au XXIème siècle

 

Les pinsons de Darwin n’ont peut-être pas joué le rôle si déterminant dans la pensée de Charles Darwin que l’on peut vouloir leur attribuer. Mais ils n’en ont pas moins constitué un modèle biologique précieux pour illustrer le raisonnement de Darwin et le pousser aujourd’hui encore plus loin.

Dans nos activités, nous avons utilisé beaucoup de fiction pour écrire notre scénario et prêté à l’assistant de Darwin des expérimentations qui seront en réalité conduites au XXème siècle. C’est principalement à Peter et Rosemary Grant, un couple de biologistes anglais, que l’on doit les principales recherches détaillées sur l’évolution des pinsons.

Il sera facile de trouver bon nombre d’informations concernant leurs résultats, notamment dans le Guide critique de l’évolution de Guillaume Lecointre. Nous vous fournissons ici les données qui nous semblent importantes pour bien traiter le sujet, avec des résultats issus de publications récentes.

 

Point n°1 : Quelques précisions sur le contexte historique

Dans Voyage d’un naturaliste au bout du Monde, Charles Darwin énonce un constat qui fait écho à la théorie de l’évolution par la sélection naturelle et un refus d’une vision fixiste de la biodiversité : « Le fait le plus curieux est la parfaite gradation de la grosseur des becs chez les différentes espèces. […] Quand on considère cette gradation et cette diversité de conformation dans un petit groupe d’oiseaux très voisins, on pourrait imaginer qu’en vertu d’une pauvreté originelle d’oiseaux dans cet archipel, une seule espèce s’est modifiée pour atteindre des buts différents ». Cette citation révèle l’hypothèse évolutionniste de Charles Darwin : une espèce ancestrale unique aurait pu coloniser ces îles qu’ils savaient récentes à l’échelle des temps géologiques et subir ce qu’on appelle aujourd’hui une radiation adaptative.

Dans Darwin’s finches, l’ornithologue David Lack présente en 1947 ses résultats des études sur les pinsons et propose une classification des pinsons, basée sur la forme du bec. Celle-ci ne peut être tenue comme un argument en faveur d’une hypothèse de radiation adaptative basée sur un unique événement de colonisation depuis le continent. En effet, le raisonnement est circulaire, puisqu’il justifierait la radiation à partir d’un caractère impliqué dans la radiation. On montrera que des reconstructions phylogénétiques basées sur un grand nombre de caractères ont pu finalement valider l’hypothèse de radiation.

Dans How and Why Species multiply. The radiation of Darwin’s finches publié en 2008, les biologistes Peter et Rosemary Grant résument leur incroyable travail de terrain qui aura duré depuis les années 1970. Ils ont accumulé un nombre incroyable de données morpho-anatomiques, comportementales et génétiques sur différentes populations de pinsons vivant sur les îles Galápagos. Les documents présentés ci-dessous sont issus de leurs travaux et de ceux de leurs collaborateurs.

 

                             

 

 

Point n°2 : Illustrer la diversité des espèces de pinsons

Les « pinsons de Darwin » appartiennent à la famille des thraupidés, apparentée à celle des fringillidés à laquelle appartient le pinson des arbres, abondamment présent en France. Il existe au moins 14 espèces de pinsons apparues dans les derniers 2 à 3 millions d’années sur l’archipel des Galápagos et les îles Cocos.

    

Dans le diagramme de gauche, on observe, à partir de 4 espèces, la diversité des formes de becs des « pinsons de Darwin ». On peut imaginer un gradient de taille auquel se surimpose un gradient de forme (de « arrondi » à « pointu »). Plus spécifiquement, parmi les pinsons terrestres, on retrouve cette variation de taille et de forme (à droite). Ci-dessous vous retrouverez des informations sur les différentes espèces dont leur régime alimentaire (Diet = type de nourriture primaire dans la saison sèche, en conditions de nourriture non limitantes) et la forme du bec (Beak shape).

 

 

Point n°3 : Illustrer l’ascendance commune

Charles Darwin n’avait d’autre choix que d’utiliser l’argument de similitude (« Quand on considère cette gradation et cette diversité de conformation dans un petit groupe d’oiseaux très voisins ») et le principe de parcimonie pour faire l’hypothèse d’un événement de colonisation unique (« on pourrait imaginer qu’en vertu d’une pauvreté originelle d’oiseaux dans cet archipel, une seule espèce s’est modifiée pour atteindre des buts différents »). Nous disposons aujourd’hui d’outils supplémentaires pour reconstituer l’histoire phylogénétique des pinsons. La démarche ne peut être celle de Lack, à savoir se baser sur un caractère comme le bec, puisqu’il nous a servi, au point de départ, à formuler l’hypothèse de radiation. Il faut au contraire utiliser un grand nombre de caractères, anatomiques et moléculaires, pour établir l’histoire évolutive des pinsons des Galápagos et de leurs proches cousins continentaux.

Arbre phylogénétique obtenu par la méthode du maximum de vraisemblance sur des sites autosomaux (les astérisques témoignent d’un support statistique du nœud par une méthode de test de vraisemblance nommée Shimodaira-Hasegawa). Les noms correspondent aux noms d’espèces, éventuellement complétés par une lettre indiquant l’île sur laquelle ont été prélevés les individus pour le séquençage. En couleur, sont figurés les groupes d’espèces classiquement établis.

La principale conclusion qui nous intéresse ici est que les pinsons des Galápagos et des îles Cocos représentent un groupe monophylétique. Les groupes externes sont des espèces continentales : Tiaris bicolor est appelé en français le cini verdinère ou sporophile cici et Loxigilla noctis est appelé en français le sporophile rouge-gorge. Ces espèces sont les plus proches de l’ancêtre commun exclusif des pinsons insulaires. Ils vivent à 900 km de l’archipel.

Le scénario le plus probable est celui d’un événement fondateur unique : un groupe restreint d’une trentaine d’individus aurait traversé les 900 km (des passereaux ont déjà été observés voyageant en pleine mer) et aurait colonisé une des îles. La sélection naturelle liée à la modification drastique de l’environnement d’une part, et l’effet de fondation lié à la faible taille de l’effectif d’autre part, auraient été deux forces évolutives intenses à l’origine d’une accélération évolutive.

Remarque : certaines populations décrites par l’observation comme appartenant à l’espèce G. difficilis semblent en fait être suffisamment différenciées pour être considérées phylogénétiquement comme appartenant à des espèces différentes.

 

 

Point n° 4 : Illustrer la variabilité intraspécifique

La théorie de l’évolution par la sélection naturelle repose sur l’existence d’une variabilité intraspécifique d’un caractère héritable, qui est ensuite triée. Pour illustrer cette variabilité, un caractère clairement identifiable doit être choisi. Ici, il s’agit d’un caractère quantitatif, la hauteur du bec mesurée comme indiquée sous le graphe. Le report des proportions de chaque catégorie de taille de bec dans la population prend la forme d’une courbe en cloche ou gaussienne, comme attendu si le paramètre représenté est influencé par de nombreux facteurs aléatoires indépendants (ce n’est pas un déterminisme monogénique).

 

 

Point n°5 : Illustrer la relation entre les caractères du bec et la valeur sélective

La théorie de l’évolution par la sélection naturelle repose sur l’existence d’une variabilité intraspécifique d’un caractère héritable, qui est ensuite triée. Il faut donc montrer que les variations phénotypiques ont un impact sur la réalisation d’une fonction de l’organisme, en l’occurrence sa capacité à prélever une partie de la nourriture disponible dans son environnement. Dans ce graphique est présentée la relation (log-linéaire) entre la hauteur du bec et la dureté maximale des graines que peut consommer le géospize. La ressource alimentaire disponible pour un individu donné dépend donc de la hauteur de son bec : les individus possédant les becs les plus grands auront la possibilité de manger des graines plus dures. Au-delà des corrélations observées entre la forme moyenne du bec d’une espèce et son régime alimentaire (point 2), on observe une relation forte entre la forme et la taille moyenne des becs des individus d’une même espèce et le type de nourriture qu’ils peuvent consommer. L’exemple le plus frappant rapporté par les Grant est celui des géospizes à bec pointu qui peuvent présenter : des becs émoussés et grands sur les îles où ils se nourrissent d’arthropodes, mollusques, fruits durs et grosses graines ; des becs plus petits sur l’île où ils se nourrissent de petites graines ; des becs plus allongés dans l’île où ils rajoutent à leur régime granivore la consommation d’œufs et de sang de fous (en leur infligeant des blessures à la base des plumes).

 

 

Point n°6 : Illustrer l’héritabilité des caractères du bec

La théorie de l’évolution par la sélection naturelle repose sur l’existence d’une variabilité intraspécifique d’un caractère héritable, qui est ensuite triée. Pour évaluer l’aspect héritable du caractère, on peut réaliser des études de mesures de la hauteur du bec chez des parents et leur progéniture. Dans ce graphique, chaque point correspond à la moyenne de la hauteur du bec de la portée en fonction de la moyenne de la hauteur du bec des parents. La droite rouge est une droite de régression linéaire de l’ensemble des points représentés. En génétique quantitative, l’héritabilité est la proportion de la variation phénotypique d’une population qui est d’origine génétique. Une estimation de cette héritabilité peut être obtenue à partir de ce graphique : c’est le coefficient directeur de la droite de régression linéaire. Cette valeur sera toujours comprise entre 0 et 1 (généralement inférieure à 1 car des paramètres environnementaux rentrent en jeu). En 1976, l’héritabilité du bec mesurée dans la population de géospizes à bec moyen est de 0,78. Cela confirme le caractère héritable de la taille du bec. Graphiquement, cela se traduit par un « alignement » assez fort des points. Dans le cas contraire, les points auraient été fortement dispersés.

 

 

Point n°7 : Illustrer les variations de valeurs sélectives lors de variations des conditions environnementales

 

Les principales recherches des Grant ont été réalisées sur les géospizes à bec moyen de l’île de Daphne Major. Cette petite île située au centre de l’archipel des Galápagos est un site idéal pour la recherche, car les géospizes à bec moyen qui y vivent ont peu de compétiteurs et de prédateurs. Le facteur principal influençant donc la survie de ces pinsons sur cette île est le climat car il contrôle la nourriture disponible. Cette espèce a un bec trapu qui lui permet de se nourrir de la plupart des graines. En revanche, la variabilité intraspécifique précédemment décrite restreint le spectre des graines disponibles pour les individus.

L’année 1977 a été une année particulière d’un point de vue climatique, marquée par une absence de précipitations pendant 551 jours. Ceci a entraîné le dessèchement de la végétation herbacée, qui n’a pu réaliser son cycle et produire de graines. Les pinsons ont donc consommé les graines restantes de l’année précédente, en commençant par les graines les plus tendres. Vers la fin de l’année, seules les graines les plus coriaces étaient encore disponibles. La taille de la population a chuté du fait d’une mortalité massive des jeunes et d’une surmortalité des adultes.

       

Le graphique du haut montre la distribution des tailles de bec avant l’épisode de sécheresse et le nombre de survivants pour chaque catégorie de taille (en foncé). On constate que les individus possédant des becs plus grands ont mieux survécu à la sécheresse, très probablement en ayant la possibilité de consommer les graines les plus dures. Le caractère étant héritable, il n’est pas étonnant que la distribution de la taille du bec ait été modifiée au cours de la génération suivante, avec une augmentation de la moyenne. En 1978, la taille moyenne du bec avait augmenté de 3 à 4 % par rapport à l’année 1976. Cet effet de la sélection naturelle a été renforcé par une sélection sexuelle : les mâles ayant un bec plus grand que les femelles, ils ont mieux survécu. Ce sex-ratio biaisé a induit une surcompétition entre mâles et les mâles les plus grands (et donc possédant un bec plus grand également) ont mieux survécu. L’action combinée des deux sélections explique le caractère intense de cette évolution sur un bref laps de temps.

 

 

Point n° 8 : Illustrer les conséquences de la sélection naturelle en termes de spéciation

La sélection naturelle induit la variation de la forme du bec chez les pinsons car celle-ci est corrélée à leur survie via leur capacité à exploiter de façon plus ou moins efficace certaines ressources alimentaires. En modifiant la forme du bec, elle va agir sur un autre trait : le chant. Voici les spectrogrammes de 8 espèces de l’île de Santa Cruz (de haut en bas : G. magnirostris, G. fortis, G. fuliginosa, G. scandens, C. parvulus, C. psittacula, C. pallida, C. olivacea).

L’auteur a défini un paramètre acoustique : la « déviation vocale », qui est associée à un appauvrissement des performances vocales. De façon intéressante, il a montré que cette déviation augmentait avec la taille du bec aussi bien de façon interspécifique (à gauche) qu’intraspécifique (à droite, dans l’espèce G. fortis) :

                      

Plus précisément, les oiseaux avec un large bec ont des chants avec un taux de répétition de syllabes relativement plus faible et un spectre de fréquence moins large.

G. magnirostris, vert; G. fortis, bleu foncé ; G. fuliginosa, rose; G. scandens, jaune; C. parvulus, bleu clair; C. psittacula, vert clair; C. pallida, rouge; C. olivacea, noir.

L’impact de la taille du bec est une donnée majeure car elle fournit une hypothèse sur la barrière de reproduction à l’origine de la spéciation. En effet, d’autres études menées par les Grant ont montré que les femelles d’une espèce ne réagissaient pas aux chants d’autres espèces de pinsons. Si, au sein d’une population, des individus présentant une taille de bec différente ont développé un chant différent, cela a pu induire une reproduction privilégiée entre des individus d’une même taille de bec et ainsi supporter une spéciation. Celle-ci peut avoir lieu aussi bien en sympatrie (certains individus se spécialisent sur une nourriture ; leur bec, et donc leur chant, évoluent et ils ne se reproduisent avec le reste de la population) comme en allopatrie (certains individus, après modification de leur bec par évolution sur une nouvelle île, reviennent sur une île d’origine et ne se reproduisent plus avec les individus de la population mère dont ils diffèrent par le chant).

 

 

Point n° 9 : Reconstituer le scénario de la radiation

En l’absence de fossile, la meilleure source d’informations se trouve dans les gènes. A partir de données comme celles représentées par l’arbre du point n°2, on peut établir que la population ancestrale à l’origine de la radiation était proche d’un groupe de pinsons granivores vivant sur le continent sud et centre-américain et dans les Caraïbes, nommé Tiaris.

 

La divergence – mesurée par horloge moléculaire appliquée sur des données d’ADN mitochondriales – est estimée à 2 à 3 millions d’années. L’événement de colonisation d’îles aussi éloignées est extrêmement rare. Une analyse génétique menée sur la diversité des gènes du CMH de classe II suggère que cette colonisation aurait été accomplie de façon unique par au moins 30 individus. Des événements auraient pu favoriser un tel événement : une grande densité d’oiseaux après une année particulièrement prolifique ou des feux de forêts causés par des éruptions volcaniques. Ces hypothèses sont appuyées par le fait que les températures étaient à l’époque plus élevées, pouvant induire des épisodes d’El Nino constants. Les oiseaux des régions costales auraient pu partir vers la mer pour échapper aux flammes et à la fumée, et être aidés dans leur périple si des débris végétaux auraient dérivé, emportés par des crues majeures du fleuve Rio Guayas associé à des épisodes d’El Nino.

Les données génétiques permettent également d’estimer le rythme de la spéciation et de faire des hypothèses sur le scénario.

 

On considère que les conditions géographiques et climatiques ont beaucoup évolué : il y avait moins d’îles (peut-être seulement 5), la température était plus élevée et depuis, des épisodes de glaciation/déglaciation ont eu lieu (faisant varier non seulement la température mais également la hauteur du niveau de la mer, et donc la distance entre les îles). L’environnement biotique a également évolué, au gré des colonisations et des variations climatiques successives. On peut donc penser que l’ensemble des niches écologiques actuellement colonisées par les pinsons n’étaient pas disponibles au moment de la colonisation initiale. On suppose donc que l’environnement était initialement plus chaud, mais aussi plus humide, et que l’évolution des pinsons s’est faite en direction d’un régime à base de petits arthropodes et de pollen et nectar de petites fleurs.

La radiation a commencé avec la séparation de la lignée des pinsons-fauvettes en deux lignées distinctes. Un groupe a colonisé les forêts humides d’altitude tandis que l’autre a occupé des habitats plus bas. Une des deux lignées a ensuite donné naissance à tous les autres pinsons. Dans cette deuxième phase de la radiation, la spéciation s’est accélérée et est à l’origine des pinsons terrestres et arboricoles.

La séparation initiale décrite précédemment est un exemple de spéciation allopatrique. Si, par la suite, les deux populations, via de nouvelles colonisations, se retrouvent à nouveau en sympatrie et qu’elles ne peuvent plus se reproduire, alors la spéciation est considérée comme terminée (plus de flux génétiques possibles entre les populations). Dans le cas des pinsons, c’est majoritairement la spéciation allopatrique qui a supporté la radiation. Cependant, la radiation étant récente, de nombreux événements d’hybridations ont été enregistrés, montrant que les spéciations n’étaient pas toujours complètes. Si les hybrides présentent une valeur sélective inférieure, cela mènera à une spéciation finalement complète.

Ponctuellement, dans les cas où les îles possédaient des ressources alimentaires diversifiées (notamment au début de la radiation ou sur les grandes îles), des mécanismes de spéciation sympatrique ont pu avoir lieu : si les ressources sont limitées et que des populations se spécialisent dans un régime donné, la valeur sélective des individus exploitant des ressources généralistes vont être contre-sélectionnés au profit des individus spécialistes. Si les individus occupant ces nouvelles niches alimentaires se reproduisent ensuite préférentiellement entre eux, la spéciation sympatrique peut aboutir.

 

 

Point n°10 : Adopter une démarche néodarwinienne

Les données de génétique permettent également de proposer des mécanismes supportant la radiation. Lorsqu’il a élaboré sa théorie, Charles Darwin ne disposait d’aucune donnée génétique. La redécouverte des lois de Mendel au début du XXème siècle a progressivement mené à l’idée qu’il fallait relier la théorie de l’évolution aux connaissances qui se développaient en génétique. Une approche incluant des modèles mathématiques et des données expérimentales et théoriques a été développée sous le terme de théorie synthétique de l’évolution. Plus tard, ce sont les données embryologiques qui ont été intégrées dans un courant de pensée nommé évo-dévo. Aujourd’hui, les études reposent sur une intégration des différents outils de la biologie pour mieux comprendre les mécanismes de l’évolution.

Dans le cas des pinsons de Darwin, différents acteurs moléculaires ont été identifiés. Ils jouent un rôle dans la morphologie du bec, élément du phénotype majeur de la radiation évolutive décrite. Abzhanov et al. ont montré que le niveau d’expression du gène Bmp4 par exemple est un facteur contrôlant le développement du bec : une surexpression du gène entraîne un élargissement du bec alors que sa sous-expression entraîne un amincissement du bec. L’expression d’un autre gène : CaM, est aussi largement impliquée dans la morphologie du bec.

The calmodulin pathway and evolution of elongated beak morphology in Darwin’s finches. (Modifié par www.ac-clermont.fr)

 

D’autres études ont montré que, si les niveaux d’expression de ces gènes étaient modifiés, aucune différence génétique n’était retrouvée entre espèces. Lamichhaney et al. ont trouvé, grâce au séquençage de 120 individus, une variation génétique significative entre espèces présentant des formes de bec différentes.

                    

Ce graphique (gauche) présente la diversité des nucléotides enregistrée au niveau d’une séquence particulière chez 5 espèces (ou variantes insulaires). Cette séquence comprend le gène ALX1. Ce gène est un excellent candidat car il code pour une protéine possédant un homéodomaine qui joue un rôle crucial, notamment dans la migration de cellules de la crête neurale ; il est fondamental dans le développement du bec. Une région de 240 kb comprenant le gène s’est révélée être particulièrement constante chez deux espèces : G. magnirostris_G et G. conirostris_E, ces deux espèces ayant le bec émoussé. Le graphique de droite montre que tous les individus (sauf un hétérozygote) possédant cette catégorie de bec étaient homozygotes pour un haplotype d’ALX1 nommé B (pour « blunt »). De façon intéressante, le gène est polymorphe chez G. fortis. Des observations de terrain ont montré que c’est chez cette espèce que l’on trouve la plus grande diversité de formes.

 

 

Ainsi, Charles Darwin a posé un cadre théorique pour l’évolution des pinsons, formulé à partir d’un nombre restreint d’observations. Cette vision a été confirmée par un nombre croissant d’observations, puis par des approches issues d’autres champs de la biologie, qui permettent par ailleurs des expérimentations. L’accumulation de preuves historiques et expérimentales a permis de valider le scénario d’une radiation adaptative et cherche maintenant à proposer des mécanismes causaux qui le supportent.

 

 

Sources

  • Guillaume Lecointre, Guide critique de l’évolution, Belin, 2011
  • Rosemary Grant et Peter Grant, What Darwin’s Finches Can Teach Us about the Evolutionary Origin and Regulation of Biodiversity, BioScience, Vol. 53 No. 10, October 2003
  • Sangeet Lamichhaney et al., Evolution of Darwin’s finches and their beaks revealed by genome sequencing, Nature, Vol 518, 19 february 2015
  • Jeffrey Podos, Correlated evolution of morphology and vocal signal structure in Darwin's finches, Nature, Vol 409, 11 January 2001
  • Abzhanov, A. et al., The calmodulin pathway and evolution of elongated beak morphology in Darwin’s finches, Nature 442, 563–567, 2006
  • Howard Hughes Medical Institute, The Origin of Species: The Beak of the Finch, in http://www.hhmi.org/biointeractive/origin-species-beak-finch
  • Alex Clamens, Mise au point sur quelques aspects du nouveau programme de Terminale S in https://www.ac-clermont.fr/disciplines/fileadmin/user_upload/Sc_de_la_vie_et_de_la_terre/prog-TS/diapo-evolutionTS-AC.pdf

 

Partenaires du projet

Fondation La main à la pâte